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本作于2017年12月16日公开的剧场版‘电影版妖怪手表：光影之卷 鬼王的复活’作为前导故事，后于2018年4月13日开始于东京电视台播放TV版的后续剧情。本作故事接续前作妖怪手表TV动画版的世界观，以30年后的樱花新城为舞台，描述夏芽一行人面临各种不可思议的灵异现象以及妖魔威胁，借由妖怪手表之力将之解决或击退。本作设定中妖怪们具有平时的“光型态”与战斗专用的“影型态”两种模样，使用的妖怪手表亦从“妖怪徽章”改为搭配“妖怪钥匙”

从小异于常人的黑崎一护，在一次机缘巧合下遭遇女死神“朽木露琪亚”。露琪亚是将灵魂从现实世界引领到尸魂界的收魂者之一，他们为保护人类 不被“虚” 侵害，一直在与这些怪物战斗。在与一只异常强大的“虚” 战斗时，露琪亚身负重伤，无奈只能将死神 的力量暂时转给黑崎一护，让其代为战斗。两人经过一段时间的磨合后并肩战斗，终于战胜了当年害死一护母亲的“虚”，但在这期间，露琪亚的兄长朽木白哉强迫她不顾黑崎一护的生命安危收回法力。露琪亚为保护一护，拖延到与“虚”的战斗结束，并清除了一护的记忆...

因故来到美国唐人街的叶问，意外卷入一场当地军方势力与华人武馆的纠纷，面对日益猖狂的民族歧视与压迫，叶问挺身而出，在美国海军陆战队军营拼死一战，以正宗咏春，向世界证明了中国功夫。